Objetivos generales: Los principales objetivos de esta tesis son describir los patrones de incubación y eclosión de una población de carbonero común Parus major en un ambiente mediterráneo, profundizar en algunas de las causas que afectan a dichos patrones, centrándonos sobre todo en las características del nido, y describir sus posibles consecuencias en el desempeño reproductor. Hipótesis general: Las características parentales, las del nido, y las condiciones ambientales pueden afectar a la duración de los periodos de incubación y eclosión, teniendo consecuencias en el desempeño reproductor. Para poder alcanzar los objetivos generales, hemos identificado varios objetivos particulares, agrupados en dos grandes apartados. Por un lado, los artículos del 1 al 4 se han centrado en las características del nido, puesto que es un elemento fundamental para crear un microclima adecuado para los huevos durante la incubación. En la segunda parte de la tesis, que abarca los artículos del 5 al 7, nos hemos centrado en los procesos de incubación y eclosión. A continuación resumimos los principales resultados y conclusiones de cada uno de los artículos. Artículo 1 Los nidos de las aves son estructuras especiales construidas con fines reproductivos. El tamaño y la estructura del nido pueden surgir de compromisos evolutivos entre beneficios, como el aislamiento frente a condiciones desfavorables, el mantenimiento de huevos o pollos, o seguridad frente a la depredación, y costes, como el gasto de energía en la construcción del nido y el riesgo de depredación en nidos más visibles. La existencia de estos costes sugiere que probablemente sólo los “buenos” padres deberían poder construir “buenos” nidos. Nuestros objetivos en este capítulo fueron estudiar la posible relación entre algunas características biométricas de los padres y su edad (calidad parental) con algunos indicadores de la calidad del nido, y entre la calidad del nido y algunos parámetros reproductores. Para ello tomamos como modelo una población de carbonero común Parus major que cría en cajas-nido en plantaciones de naranjos en Sagunto (Este de España). Por lo comentado arriba, esperamos una relación positiva entre la calidad de los padres y la calidad del nido, y entre la calidad del nido y el éxito reproductor. Visitamos los nidos con la frecuencia necesaria para determinar los parámetros reproductores básicos. Medimos y pesamos todos los nidos durante el periodo de incubación, tomamos las características biométricas de los padres (longitud del tarso y del ala, peso y condición). Utilizamos análisis de componentes principales para reducir el número de variables del nido a tres componentes relevantes. Encontramos relaciones positivas entre los diferentes componentes de la calidad del nido y componentes del desempeño reproductor, pero no encontramos ninguna relación significativa entre calidad de los padres y la del nido. También encontramos una correlación positiva significativa, aunque débil, entre el tamaño de la hembra y la tasa de éxito reproductor. Por tanto, concluimos que la calidad del nido afecta al éxito reproductor, aunque queda abierta la cuestión de si las características de los nidos por sí mismas fueron importantes para el éxito, o fue la calidad parental la variable importante que hay detrás de esta relación. Artículo 2 Para las aves, construir un nido implica una serie de costes, pero otorga importantes beneficios, ya que la calidad del nido está a menudo relacionada positivamente con el desempeño reproductor. Nuestros objetivos en este capítulo fueron estudiar las relaciones entre las características del nido y los parámetros reproductores, las posibles variaciones interanuales en dichas relaciones, y explorar las relaciones entre las características parentales y las variables relacionadas con el tamaño del nido y con el desempeño reproductor, puesto que las características parentales también pueden afectar a las características del nido y al éxito reproductor. Para ello, en este trabajo hemos ampliado el estudio del Artículo 1, añadiendo un año más, y considerando además nuevos componentes del éxito reproductor, como la biometría y capacidad inmune de los pollos producidos. Para ello, además de los datos recolectados para el trabajo anterior, tomamos las características biométricas de pollos (longitud del tarso, peso y condición), y su capacidad inmune (prueba de la fitohemaglutinina). En conjunto, 2007 parece que fue un año más favorable que 2006 (mayor tamaño de puesta y pollos en mejor condición). La fecha de puesta fue más temprana en nidos con mayor diámetro de copa, el éxito de eclosión aumentó al aumentar la profundidad relativa del nido en 2007, y el éxito de vuelo aumentó con el tamaño global del nido en 2007. La única relación significativa entre las características de los padres y las del nido fue que las hembras de un año construyeron nidos relativamente más profundos que las de más edad. Las hembras de tarso más largo y en peor condición comenzaron antes la puesta. El éxito de vuelo aumentó al disminuir el tarso de los machos, y la condición de los pollos fue mejor en nidos atendidos por machos mayores de un año. En general, las características del nido estuvieron positivamente relacionadas con el éxito reproductor, aunque las relaciones específicas entre los distintos componentes variaron entre años. Estas relaciones fueron más evidentes en un año “bueno” que en uno “malo” en términos de disponibilidad de recursos. Parece ser que tener un buen nido es sólo importante cuando otros factores limitantes, como la disponibilidad de alimento o la temperatura ambiente, están sobre un umbral, pero puede ser relativamente poco importante en años de mayor estrés. Artículo 3 Los nidos de las aves son estructuras cuyas propiedades afectan al desempeño reproductor. Así, la gran mayoría de las especies de aves construyen nidos característicos, seleccionando materiales adecuados para ello. Sin embargo, en hábitats donde la disponibilidad de materiales “ideales” es baja, sería deseable la capacidad para utilizar materiales alternativos, aún con el coste de tener un éxito reproductivo reducido. El carbonero común Parus major puede criar en lugares con condiciones ambientales muy diferentes. Sus nidos están compuestos principalmente por musgo, aunque muy pocos estudios han cuantificado la composición del nido. Nuestros objetivos en este capítulo fueron describir el peso y composición del nido del carbonero común en cuatro hábitats mediterráneos diferentes, desde plantaciones homogéneas de naranjos hasta bosques mediterráneos bien conservados, y explorar sus consecuencias en la eficacia biológica. Esperamos que el peso y la composición del nido difieran entre hábitats, y que la cantidad y/o proporción de los materiales clave afecten al desempeño reproductor dentro de los hábitats. Para ello, obtuvimos los parámetros reproductores básicos, recogimos los nidos al volar los pollos, y descompusimos una muestra de ellos para determinar su composición, en cuatro poblaciones al Este de España: Pina (pinos y robles), Mariola (pinos), Font Roja (encinas), y Sagunto (naranjos). Los nidos fueron más pesados en Sagunto y Mariola y más ligeros en Font Roja, y los de Sagunto tuvieron la menor cantidad de musgo. El tamaño de puesta disminuyó cuando el peso del musgo aumentó en los cuatro sitios. En Sagunto, el éxito de eclosión aumentó al aumentar el peso del musgo. En todos los hábitats, la condición de los pollos fue más baja cuando la cantidad de palitos y plumas fue más alta. Concluimos que el peso y composición del nido del carbonero común varía considerablemente entre hábitats, y la cantidad de diferentes materiales podría afectar a diferentes parámetros reproductivos, entre ellos al éxito de eclosión. Artículo 4 La composición y características del nido afectan a sus propiedades térmicas, y la temperatura del nido afecta al proceso de incubación. Nuestro principal objetivo en este capítulo fue determinar experimentalmente si la calidad del nido por sí misma afecta al proceso de incubación. Para ello, manipulamos algunos nidos de carbonero común Parus major con objeto de aumentar o empeorar su calidad respecto a nidos control, desvinculando así la posible contribución de la calidad de los padres de la de los nidos que atienden. En base a esto, predecimos que, si el proceso de incubación depende de la calidad del nido, (1) la duración media del periodo de incubación será menor en los nidos experimentales de buena calidad y mayor en los de mala calidad respecto a los nidos control, y/o (2) el éxito medio de eclosión será mayor en los nidos experimentales de buena calidad y menor en los de mala calidad respecto a los nidos control. Para ello, cambiamos aleatoriamente los nidos originales por nidos artificiales de “buena” y “mala” calidad al comienzo de la incubación. Las aves añadieron material en casi todos los nidos experimentales, pero no hubo diferencias en la cantidad de material añadido entre los nidos buenos y malos. La proporción de nidos donde voló al menos un pollo no difirió entre los nidos control y buenos, siendo significativamente más baja en los nidos malos. El periodo de incubación no difirió entre los nidos control y los buenos. El éxito de eclosión fue mayor en los nidos buenos que en los control. Nuestros resultados sugieren que la calidad del nido per se afecta al proceso de incubación, independientemente de la calidad de los padres. Por lo que conocemos, este es el primer trabajo que muestra esta relación de forma experimental. Artículo 5 Cuándo iniciar la incubación en relación a la secuencia de puesta, y cuánto tiempo y energía invertir en esta actividad, son decisiones importantes que deben tomar las aves incubantes, puesto que afectarán a su desempeño reproductor. Las principales consecuencias están relacionadas con el grado de asincronía en la eclosión de los huevos, que a su vez afecta a las tasas de crecimiento y a la supervivencia de cada pollo, y a la longitud total del periodo de pollo, que a su vez afecta a la exposición de la nidada a los depredadores o a las inclemencias climáticas. Nuestro objetivo para este capítulo fue utilizar datos de un estudio a largo plazo (1988-2010) de una población de carbonero común Parus major que cría en cajas-nido en plantaciones de naranjos en Sagunto (Este de España) para investigar (1) cuándo comienza la incubación en relación a la secuencia de puesta; (2) la longitud del periodo de incubación; (3) el grado de asincronía; y (4) qué factores próximos afectan a todos esos rasgos. En promedio, la incubación empezó con la puesta del último huevo, aunque hubo diferencias entre años. El periodo de incubación (desde la fecha de inicio de la incubación hasta el día previo a la eclosión del primer huevo) duró 13,3 días. El periodo medio de incubación fue más corto en años donde el tamaño medio de puesta (como una aproximación de la disponibilidad de alimento) fue más grande. La duración del periodo de incubación fue más corto cuando la incubación empezó más tarde en la secuencia de puesta, sugiriendo que la incubación es menos efectiva durante el periodo de puesta. Contrastado con algunos estudios previos, la incubación además fue más corta si el tamaño de puesta fue mayor – quizás las puestas más grandes se mantienen calientes más fácilmente cuando las hembras dejan el nido para buscar alimento. Además, el periodo de incubación fue más corto si los huevos estaban descubiertos antes de comenzar la incubación completa, sugiriendo que las hembras aplican algo de calor durante esos días previos. El periodo medio de eclosión fue 1,7 días, aunque las medias para los años individuales estuvieron entre 1,0 y 2,9 días. Como se esperaba, la eclosión asincrónica fue mayor cuando el periodo de incubación decreció, cuando el tamaño de puesta aumentó, y cuando el inicio de la incubación fue más temprano en relación a la secuencia de puesta. Artículo 6 La incubación uniparental significa frecuentemente que los huevos quedan desatendidos durante los periodos en los que el ave incubante está buscando alimento fuera del nido. La determinación de los ritmos de incubación (i.e. la longitud y el patrón temporal de las sesiones de incubación), y los factores que los afectan, son también importantes para comprender los compromisos del ciclo vital. Nuestros objetivos en este capítulo fueron: (1) describir el patrón de incubación en una población de carbonero común Parus major que cría en cajas-nido en plantaciones de naranjos en Sagunto (Sur de Europa), y determinar algunos de los factores que afectan al ritmo de incubación dentro de esta población, y (2) revisar la información publicada sobre los patrones de incubación en otras poblaciones europeas de carbonero común, y examinar sus variaciones a lo largo de un gradiente latitudinal. Por primera vez mostramos en una especie de ave que la atención al nido (% de tiempo incubando) es bastante similar (83-88%) entre poblaciones que van desde Noruega a España. La duración media de las sesiones y los recesos de incubación no siguen un patrón latitudinal claro – quizás los recesos sean más largos en las poblaciones más extremas (10-12 min) que en las centrales (7-8 min). Dentro de la población española, la atención aumentó a lo largo del periodo de incubación, debido a recesos más cortos, y las hembras dejaron el nido más temprano por la mañana y se retiraron más tarde por la tarde (prolongando así su día activo) cuando las temperaturas ambientales eran más elevadas. Mostramos por primera vez que la duración media de los recesos era más larga cuando el tamaño del huevo, el tamaño de puesta y el volumen total de los huevos de la puesta disminuyeron en la fase más temprana de la incubación (días 3-6). Finalmente, las hembras de mejor calidad, y/o las emparejadas con machos de mejor calidad, pasaron más tiempo fuera del nido, probablemente para evitar la depredación del nido. Artículo 7 En las especies de aves donde sólo un miembro de la pareja incuba los huevos, existe un compromiso entre emplear el tiempo en el cuidado de los huevos, o dejar el nido para buscar alimento o desempeñar otras actividades de mantenimiento. De esta manera, la incubación durante el día activo es intermitente, y el número de sesiones y recesos, y sus longitudes, condicionan las temperaturas de los huevos, y con ello el desarrollo embrionario. Nuestro principal objetivo en este capítulo fue evaluar las decisiones de inversión de la hembra, y sus consecuencias sobre diferentes factores relacionados con la eficacia biológica, incluyendo la condición y el comportamiento parental, longitud del periodo de incubación, y el desempeño reproductor, calentando o enfriando experimentalmente nidos de una población de carbonero común Parus major que cría en cajas-nido en plantaciones de naranjos en Sagunto (Este de España) durante el periodo de incubación. Por lo que conocemos, este es el primer estudio en el que ambos tratamientos se aplican simultáneamente en una población de aves. Aunque existen trabajos con resultados contradictorios, inicialmente predecimos que el enfriamiento experimental incrementaría los costes de la incubación, mientras que el calentamiento los reduciría, y las hembras distribuirían esos costes extras (en los nidos enfriados), o la energía ahorrada (en los nidos calentados) entre ellas mismas y/o su progenie. Las hembras cuyos nidos fueron calentados redujeron el tiempo que pasan incubando, incrementando la duración de sus recesos. Aunque las temperaturas medias del nido fueron más altas en los nidos calentados que en los controles, el hecho de calentar no afectó al éxito reproductor, al tamaño o condición de los pollos, o a la condición parental o al comportamiento cuando cebaban a los pollos. Por otro lado, las hembras cuyos nidos fueron enfriados pudieron compensar el tratamiento, y las temperaturas en dichos nidos fueron similares a los controles. El éxito reproductor fue similar en los nidos enfriados y en los controles, y ni los pollos ni los padres mostraron efectos negativos del tratamiento de enfriamiento. Otros estudios han enfriado o calentado nidos de diferentes especies durante la incubación, y las consecuencias para los padres y embriones o pollos difirieron enormemente entre ellos. Concluimos que es necesario un estudio a gran escala para determinar si esas diferencias son atribuibles a los protocolos experimentales, a diferencias en el comportamiento o el tipo de nido de las diferentes especies estudiadas, o a diferencias en las condiciones ambientales.